Нухальные и нухо-дорсальные железы ужовых змей

Среди более чем 3,5 тыс. известных науке видов змей выделяется небольшая группа натрицин, которые в процессе эволюции умудрились обзавестись совершенно уникальными органами – так называемыми нухальными и нухо-дорсальными железами. Данные органы обнаружены у 17 видов, принадлежащих к трём родам: Balanophis, Macropisthodon и Rhabdophis. Необходимо заметить, что далеко не все герпетологи (я уже и не говорю о террариумистах-любителях) знают, что собой представляют эти образования. Между тем, данная информация имеет помимо чисто теоретического, ещё и некоторое практическое значение, а потому предлагаю подробнее разобраться в этом вопросе.

Пара слов о строении нухальных и нухо-дорсальных желёз

Итак, что же такое нухальные и нухо-дорсальные железы? Если присмотреться, например, к тигровому ужу (Rhabdophis tigrinus), то на спинной стороне шеи сразу позади головы можно заметить невысокий кожный валик, вытянутый вдоль центральной оси тела. Собственно, этот валик и образован встроенными в кожу нухальными железами, напоминающими округлые желтоватые пузырьки, расположенные попарно вдоль позвоночника. Чаще они занимают только шейный отдел, однако у некоторых видов распространяются в виде сплошных или прерванных рядов на всю длину тела, исключая хвост (например, у Macropisthodon plumbicolor, Rhabdophis adleri, R. nuchalis, R. pentasupralabialis) [1-3]. В первом случае эти железы принято называть нухальными, или затылочными / шейными, во втором – нухо-дорсальными, или шейно-спинными [2, 3]. Впрочем, авторы далеко не всегда строго следят за терминологией и порой называют эти органы как придётся. Принципиальных различий в строении и функционировании нухальные и нухо-дорсальные железы, по-видимому, не имеют и отличаются лишь расположением и размерами.

С гистологической точки зрения каждая нухальная железа представляет собой однородную популяцию заполненных жидкостью клеток, окружённую плотной соединительнотканной капсулой из кожного коллагена. Железы пронизаны густой сетью кровеносных сосудов, обеспечивающих доставку кислорода, питательных и других веществ. Важно отметить, что нухальные железы не имеют просвета, выводных протоков или пор, да и секреторных клеток в них нет (в клетках нухальных желёз в целом мало органелл, при этом отсутствуют важнейшие секреторные органеллы, такие как аппарат Гольджи и эндоплазматический ретикулум) [4, 5], а потому само название "железы" для обозначения этих органов не совсем удачно. Впрочем, воевать за правильность терминологии я не собираюсь и далее продолжу называть их "железами".

Нафига козе баян?

Так как работают нухальные и нухо-дорсальные железы и накой рептилиям сдалось их отращивать? Что же, отчасти этот вопрос изучен довольно подробно. В том числе выяснено, что клетки нухальных желёз выступают в роли депо для буфадиенолидов – жабьих токсинов, получаемых змеями из поедаемых ими амфибий. Проведено несколько экспериментов на островных тигровых ужах (R. t. ssp. tigrinus, Япония), убедительно доказывающих, что буфадиенолиды эти змеи получают из пищи, при этом сами их не синтезируют [4, 6, 7]. Подробно расписывать данные опыты я не стану, сообщу лишь основные выводы. Во-первых, тигровые ужи c острова Кинкасан (где жабы не водятся) лишены жабьего яда, однако у змей с острова Ишима (где жабы встречаются в изобилии) его много. В свою очередь, тигровые ужи с острова Хонсю имеют широкий диапазон концентраций буфадиенолидов в железах, зависящий от плотности популяций жаб в районах их отлова. Во-вторых, при содержании тигровых ужей на разных диетах, жабьи токсины присутствуют только у тех животных, которым скармливаются жабы, тогда как живущие на рыбе и лягушках змеи их не имеют. Это работает также со змеями с Кинкасана, у которых при переходе на диету из жаб в железах волшебным образом появляются буфадиенолиды. В-третьих, при скармливании тигровым ужам североамериканских жаб (а состав токсинов у последних отличен от такового японских амфибий), змеи начинают накапливать новые типы буфадиенолидов, которые не встречаются у изъятых из природы особей.

Стоит отметить, что буфадиенолиды поступают в организм тигровых ужей не только с пищей, но также могут передаваться от матери потомству [6-8]. При этом количество жабьих токсинов у вышедших из яиц детёнышей напрямую зависит от количества таковых у их мамаш: чем больше буфадиенолидов перед откладкой яиц накопила самка, тем больше их будет у её детёнышей. К слову молодые змеи способны сохранять полученные от матери токсины в течение довольно долгого периода времени (минимум около 6 месяцев) даже если не имеют возможности питаться жабами. По-видимому, буфадиенолиды попадают к развивающемуся в яйце эмбриону вместе с желтком, кроме того они могут проникать через скорлупу уже сформировавшегося яйца на поздних сроках беременности. Последнее предположение подтверждается экспериментально: если поливать уже отложенные яйца тигровых ужей (для опыта брались кладки змей с Кинкасана) экстрактом жабьего яда, то у вылупившихся из них детёнышей в нухальных железах будут присутствовать буфадиенолиды [6].

Необходимо сказать, что процессы накопления жабьих токсинов в нухальных железах изучались подробно лишь у островных тигровых ужей, но не у других видов, имеющих эти органы. Есть лишь парочка упоминаний о нахождении буфадиенолидов в нухальных железах материковых тигровых ужей (R. t. ssp. lateralis) и родственных им азиатских кустарниковых ужей (Rhabdophis subminiatus), тогда как о прочих представителях рода Rhabdophis, как и родов Balanophis и Macropisthodon ничего неизвестно. Логично предполагать, что и их нухальные и нухо-дорсальные железы работают аналогичным образом, однако на 100% это неизвестно …вдруг они там накапливают не буфадиенолиды, а, скажем, псилоцибин? Можно представить, какую популярность в террариумистике завоевали бы эти змеи в случае такого открытия:)

Для чего змеям накапливать жабий яд? Здесь всё достаточно очевидно. За небольшим исключением хищные животные избегают жаб из-за выделяемого ими горького и дурно пахнущего секрета, вызывающего при контакте со слизистыми сильное воспаление, боль и жжение. Попадание значительной дозы жабьего яда в ЖКТ сопровождается рвотой, судорогами, повышенным слюноотделением, различными нарушениями в работе сердечно-сосудистой системы, иногда возникают галлюцинации, в тяжёлых случаях можно улететь за горизонт и больше не вернуться. Также весьма неприятно попадание яда в глаза, вызывающее сильную боль, отёк и временную слепоту. Хотя жабий яд относительно слаб и отравившиеся им на тот свет отправляются редко, его воздействия на организм достаточно, чтобы отбить у большинства хищников всякое желание есть вооружённых им амфибий. Таким образом, являясь накопителями буфадиенолидов, нухальные железы выполняют те же функции, что и околоушные железы (паротиды) жаб, защищая змею от нападения хищников.

Как и в случае с паротидами, нухальные железы лишены каких-либо приспособлений для введения яда в тело врага. Более того, нарушение целостности желёз является обязательным условием того, чтобы содержащаяся в них жидкость могла выделиться во внешнюю среду (как мы помним, пор или протоков нухальные органы не имеют. И да, они никак не связаны с ядовитыми железами в пасти змеи, а потому вопреки распространённому заблуждению жабьи токсины не могут попасть в рану при укусе). Чаще всего это происходит, когда змея оказывается в когтях или зубах хищника. При этом соединительнотканные капсулы, окружающие каждую железу, рвутся в самом тонком месте, а яд выступает между чешуйками (см. иллюстрацию выше). При достаточной силе нажатия, содержимое нухальных желёз не просто вытекает наружу, а буквально выстреливает мелкими каплями, нередко прилетая в глаза обидчику. Так что любой зверь, схвативший змею за загривок, тут же получит струю яда в рот или глаза, а потому вряд ли захочет продолжать охоту. Чтобы такой приём работал эффективнее, у имеющих нухальные железы видов в процессе эволюции развился соответствующий поведенческий механизм: змеи опускают голову и поворачиваются к хищнику затылком, выгибая шею. Так, удар в первую очередь приходится на ядовитые нухальные железы. При этом виды, имеющие нухо-дорсальные железы, могут подобным образом изгибать ещё и тело [2].

Любопытно, что натрицины, у которых нухальные желёзы отсутствуют, никогда не демонстрируют подобного поведения (что логично, ведь подставлять под удар незащищённую шею не очень разумно) [9]. Эта закономерность прослеживается и в поведении лишенных нухальных и нухо-дорсальных желёз представителей родов Macropisthodon и Rhabdophis (например, Macropisthodon rudis [10]). К слову тигровые ужи с острова Кинкасан также практически не пользуются защитной стойкой, предпочитая убегать от врага [11]. Очевидно, в их случае данный приём бесполезен и подобное поведение должно было бы элиминироваться естественным отбором. Однако если посадить этих ужей на диету из жаб, то по мере накопления змеями буфадиенолидов, у них проявляется и характерное защитное поведение [12]. Еще одно исследование поведенческих особенностей тигровых ужей, показывает, что желание змеи удрать или занять оборону, тыкая в противника затылком, во многом зависит от температуры окружающей среды [13]. Чем выше температура, тем чаще ужи предпочитают не ввязываться в противостояние с хищником, а спасаться бегством.

Накопление и химическая модификация компонентов жабьего яда

Одними из главных компонентов жабьего яда являются кардиотонические стероиды (буфогенины), представленные преимущественно буфадиенолидами – производными циклопентанпергидрофенантрена, имеющими шестичленное лактонное кольцо. Буфогенины присутствуют в яде жаб как в свободном, так и связанном виде. Связанные генины находятся в соединении с субериларгинином и называются буфотоксинами. Важно заметить, что буфотоксины в нухальных железах змей никогда не обнаруживались. Изначально это объяснялось избирательным поглощением змеями только свободных буфадиенолидов, однако современные данные говорят о том, что ими усваиваются и буфотоксины. Опыты на тигровых ужах показали, что при попаднии в организм змей буфотоксины подвергаются гидролитическому расщеплению, в результате которого теряют цепь субериларгинина [6]. Стоит сказать, что такая модификация значительно увеличивает токсичность жабьего яда, поскольку свободные буфадиенолиды гораздо активнее, чем их гликозидные производные*. Тем не менее, последующие реакции гидроксилирования в системе стероидных колец и эпимеризации гидроксильных групп, как сообщается, уменьшают токсичность накапливаемого змеями яда [6]. При этом они влияют на биодоступность буфодиенолидов. На основе этих данных было высказано предположение, что химические преобразования компонентов жабьего яда необходимо змеям не столько для изменения их токсичности, сколько для облегчения процессов поглощения, транспортировки и хранения этих соединений.

Детально механизмы поглощения и доставки буфадиенолидов в нухальные органы пока не изучены. Вероятнее всего, центральную роль в этих процессах играет густая сеть капилляров, пронизывающих нухальные железы. Данная гипотеза подтверждается обнаружением буфадиенолидов в плазме крови у подопытных тигровых ужей.

*В целом, когда речь идёт о токсинах, поглощаемых животными для собственной защиты, метаболическое преобразование с повышением убойности последних широко распространено в природе. Примеров много, в качестве одного из наиболее заезженных можно привести дендробатид (лягушки-древолазы; Dendrobatidae), которые многократно усиливают токсины, получаемые ими из поедаемых насекомых.

Немного об эволюции нухальных и нухо-дорсальных желёз

Многие вопросы эволюции и онтогенеза нухальных желёз всё ещё остаются слабо изученными, но кое-что уже известно [5]. Данные органы имеют мезодермальное происхождение, тогда как все остальные кожные железы наземных позвоночных возникают из эктодермы. К слову, к слюнным железам, как и к развившимся из них ядовитым железам гадюк и аспидов, а также железам Дювернуа ужеобразных змей, нухальные органы никакого отношения не имеют. Предполагается, что нухальные и нухо-дорсальные железы появились у рассматриваемой группы натрицин de novo и не имеют гомологов среди органов прочих змей и других животных.

В соответствии с последними данными генетических исследований все змеи, имеющие нухальные и нухо-дорсальные железы, принадлежат к единой кладе, а сами эти органы, вероятнее всего, возникли единожды у общего предка Balanophis, Macropisthodon и Rhabdophis примерно 19 млн. лет назад [3]. Выдвигаемое ранее предположение о независимом появлении нухальных / нухо-дорсальных желёз у отдельных представителей родов Macropisthodon и Rhabdophis, основанное на различиях в строении этих органов у разных видов, а также их отсутствии у некоторых из них, не находит убедительных доказательств. Сегодня разница в размерах и расположении нухальных и нухо-дорсальных желёз между видами лучше всего объясняется эволюционной диверсификацией этих органов уже после их появления, в результате чего и возникло несколько альтернативных вариантов их морфологии (как уже было сказано, железы могут располагаться только на шее или занимать всю длину тела, образовывать прерванные или сплошные ряды, отличаться или же быть примерно одного размера на разных частях тела и т.д.). В свою очередь, отсутствие желёз у некоторых видов (например, Macropisthodon rudis, Rhabdophis chrysargos, R. conspicillatus и R. swinhonis) может объясняться с одной стороны их вторичной утратой (у Rhabdophis swinhonis, хотя в случае с этим видом из-за противоречивости описаний не до конца понятно, есть у него нухальные железы или нет), с другой – тем, что таких желёз никогда и не было (у Macropisthodon rudis, Rhabdophis chrysargos и R. conspicillatus. К слову, перечисленные виды, видимо, не являются близкими родственниками прочим Macropisthodon и Rhabdophis [3]). Вполне вероятно, что в будущем таксономический статус родов Balanophis, Macropisthodon и Rhabdophis будет пересмотрен и всех их сольют в один род, тогда как Macropisthodon rudis, Rhabdophis chrysargos и R. conspicillatus оттуда исключат.

Ещё одной интересной, но, впрочем, вполне очевидной мыслью, которую удаётся подчеркнуть из приведённых статей [2, 3, 5], является то, что появлению нухальных / нухо-дорсальных желёз и связанному с ними своеобразному защитному поведению предшествовали буфофагия (питание жабами) и умение плющить шею/тело (защитные реакции, характерные для многих ужовых и прочих змей). Описывать эти рассуждения я не стану, кому интересно, можете обратиться к указанным работам.

И напоследок …зачем всё это знать?

Отвечу на поставленный собой же вопрос – в основном для общего развития:) Удивительно, но немало специалистов по рептилиям о существовании подобных органов у тех самых рептилий ничего не знают, ну или слышали краем уха что-то на эту тему. А в итоге рождаются всякие странные байки о впрыскивании змеями жабьего яда при укусах и прочая ерунда, в которую террариумисты верят чуть ли не поголовно.

Ну и немного практических советов:

- Необходимо проявлять осторожность при манипуляциях со змеями, имеющими нухальные железы. Особенно когда нужно зафиксировать змею позади головы. Как уже было написано выше, при сильном нажатии на нухальные железы они легко повреждаются, а их содержимое разлетается вокруг мелкими каплями. Описано почти два десятка случаев, связанных с попаданием этого секрета людям в глаза [14-17]. Не смертельно, но приятного мало. Для кожи эти выделения также не очень полезны и могут вызывать покраснение, жжение и зуд. Кроме того, стоит помнить, что укусы змей рассматриваемой группы (если и не всех, то как минимум Balanophis ceylonensis, Rhabdophis tigrinus и R. subminiatus) весьма опасны и вполне могут закончиться попаданием в реанимацию или морг.

- Поскольку тигровые ужи (наиболее обычный на рынке экзотических животных в нашей стране вид, имеющий нухальные органы) накапливают жабьи токсины, не стоит скармливать их другим змеям, если только вы не хотите, чтобы последние окочурились;) Даже если ваш питомец не траванётся буфадиенолидами, то вполне может нахватать глистов или простейших, коими тигровые ужи очень часто оказываются заражены (речь о природниках). При этом заморозка не решает проблему ни в том, ни в другом случае.

- Не стоит самим есть всё тех же тигровых ужей, а также их родственников. Возможно, этот совет и покажется вам абсурдным, но я встречал как минимум двух человек, зачем-то пробовавших поджаренных на костерке представителей местной чешуйчатой фауны в лице гадюк, узорок и амурцев. Я не знаю, можно ли отравиться, съев кого-то из длиннозубых ужей, однако теми же жабами время от времени травятся всякие Корейцы и Китайцы, иногда со смертельным исходом.

Благодарю за внимание!

Литература

1. Mori A., Jono T., Ding L., Zhu G-X., Wang J., Shi H-T., Tang Y. Discovery of nucho-dorsal glands in Rhabdophis adleri. Current Herpetology. 2016a; 35:53-58.
2. Mori A., Jono T., Takeuchi H., Ding L., de Silva A., Mahaulpatha D., Tang Y. Morphology of the nucho-dorsal glands and related defensive displays in three species of Asian natricine snakes. Journal of Zoology. 2016b; 300: 18-26.
3. Takeuchi H., Savitzky A.H., Ding L., de Silva A., Das I., Nguyen T.T., Tsai T.S., Jono T., Zhu G.X., Mahaulpatha D., Tang Y., Mori A. Evolution of nuchal glands, unusual defensive organs of Asian natricine snakes (Serpentes: Colubridae), inferred from a molecular phylogeny. Ecol Evol. 2018; 8(20):10219-10232.
4. Hutchinson D.A., Mori A., Savitzky A.H., Burghardt G.M., Wu X., Meinwald J., Schroeder F.C. Dietary sequestration of defensive steroids in nuchal glands of the Asian snake Rhabdophis tigrinus. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2007; 104:2265-2270.
5. Mori A., Burghardt G.M., Savitzky A.H., Roberts K.A., Hutchinson D.A., Goris R.C. Nuchal glands: a novel defensive system in snakes // Chemoecology. 2012; 22:187-198.
6. Hutchinson D.A., Savitzky A.H., Mori A., Burghardt G.M., Wu X., Meinwald J., Schroeder F.C. Chemical investigations of the defensive steroid sequestration by the Asian snake Rhabdophis tigrinus. Chemoecology. 2012; 22:199-206.
7. Hutchinson D.A., Savitzky A.H., Burghardt G.M., Nguyen C., Meinwald J., Schroeder F.C., Mori A. Chemical defense of an Asian snake reflects local availability of toxic prey and hatchling diet. J. Zool. (1987). 2013; 289:270-278.
8. Hutchinson D.A., Savitzky A.H., Mori A., Meinwald J., Schroeder F.C. Maternal provisioning of sequestered defensive steroids by the asian snake Rhabdophis tigrinus. Chemoecology. 2008; 18:181-190.
9. Mori A., Burghardt G.M. 2008. Comparative experimental tests of natricine antipredator displays, with special reference to the apparently unique displays in the Asian genus, Rhabdophis // Journal of Ethology. 26: 61-68.
10. Takeuchi H., Mori A. Antipredator displays and prey chemical preference of an Asian natricine snake, Macropisthodon rudis (Squamata: Colubridae). Current Herpetology. 2012; 31:47-53.
11. Mori A., Burghardt G.M. Does prey matter? Geographic variation in antipredator responses of hatchlings of a Japanese natricine snake, Rhabdophis tigrinus. J. Comp. Psychol. 2000; 114:408-413.
12. Mori A., Burghardt G.M. Do tiger keelback snakes (Rhabdophis tigrinus) recognize how toxic they are? J. Comp. Psychol. 2017; 131:257-265.
13. Mori A., Burghardt G.M. Temperature effects on anti-predator behaviour in Rhabdophis tigrinus, a snake with toxic nuchal glands. Ethology. 2001; 107:795-811.
14. Kawamoto F., Kumada N. 1989. A case report of eye-injury caused by cervical gland venom of a snake, Rhabdophis tigrinus (Boie) // Issues of Japanese Journal of Sanitary Zoology. 40: 211-212.
15. Kimura R., Liou S.Y., Hamatsu Y., Kobayashi S., Imaizumi S. 2004. Three case reports of eye-injury caused by cervical gland snake venom // Japanese Review of Clinical Ophthalmology. 98: 664-666.
16. Ogawa H., Ohasi D., Iritani I., Kisimoto H., Nakamura Y., Oda M., Tuduki H., Suzuki M. 1992. Eye disturbance caused by nuchodorsal gland venom from a yamakagashi (Rhabdophis tigrinus): 16th case report in Japan // The Japanese Journal of Toxicology. 5: 169-172.
17. Chen Y.C., Yen D.H., Chen Y.W., Huang M.S., Huang C.I., Chen M.H. 2014. Toxin ophthalmia caused by nuchal gland secretion of the Taiwan tiger keelback (Rhabdophis tigrinus formosanus) // Journal of the Formosan Medical Association. 113(10): 750-753.